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观赏植物NAC转录因子的研究进展  PDF

  • 邓泽宜 1 ✉
  • 罗乐 1 ✉
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  • 张启翔 1
  • 隋云吉 2
1. 北京林业大学园林学院/城乡生态环境北京实验室/花卉种质创新与分子育种北京市重点实验室/教育部园林环境工程研究中心/ 林木花卉遗传育种教育部重点实验室/林木资源高效生产全国重点实验室/国家花卉工程技术研究中心，北京 100083； 2. 新疆应用职业技术学院，奎屯 833200

最近更新：2024-05-10

DOI：10.13430/j.cnki.jpgr.20231013003

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摘要

NAC转录因子家族在调节植物的生长发育中发挥着重要的作用，在模式植物、作物中已进行了大量研究，但是在观赏植物中的研究还缺乏系统性的梳理和探讨。本综述介绍了NAC转录因子的结构和分类，并梳理了2004 -2023年NAC转录因子在观赏植物器官生长发育和胁迫响应上的生物学功能研究，其中观赏植物器官生长发育主要集中在叶缘形态建成、花器官发育、叶片衰老、花瓣衰老、种球休眠5个方面，胁迫响应则集中在干旱、盐、碱、冷、热等非生物胁迫，在生物胁迫中报道较少。最后，鉴于观赏植物NAC转录因子大部分都还停留在生物信息学分析以及表达模式分析等功能初探阶段，本文在结合观赏植物全基因组测序继续开展NAC转录因子鉴定研究、挖掘观赏植物中与模式植物存在不同作用机制的NAC转录因子、解析观赏植物NAC转录因子与其他转录因子间的调控网络、加快利用推进基因工程或编辑技术开展观赏植物的分子育种工作等4个方面，对未来NAC转录因子在观赏植物中的研究提出了展望。

转录因子是一类能与基因5′端上游特定序列专一性结合，从而保证目的基因以特定的强度在特定的时间与空间表达的蛋白质分子［

1］，是基因调控的重要组成部分，对植物生长发育以及胁迫响应具有重要作用。其中，NAC转录因子家族是最大的植物特异性转录因子家族之一，对陆生植物具有特殊意义，其初始成员包括Souer等［2］在矮牵牛（Petunia × hybrida hort. ex Vilm.）中克隆得到的NAM（no apical meristem）基因以及Aida等［3］在拟南芥（Arabidopsis thaliana （Linn.） Heynh.）中克隆得到的ATAF1/2和CUC2（cup-shaped cotyledon）基因。NAC转录因子在调节植物的生长发育中发挥着重要的作用，包括参与次生细胞壁发育、种子萌发、根系发育、叶片衰老、花器官形成和果实成熟，以及介导植物对低温、高温、干旱、洪涝、高盐和病害的响应［4］。目前，在模式植物［5］、作物［6-7］、果树［8-9］、药用植物［10］中已经有大量NAC转录因子的报道和综述，但是NAC转录因子在观赏植物中的研究还缺乏系统性的梳理和探讨。近年随着植物全基因组测序工作的日益完善，基于全基因组的基础探索开始逐渐深入观赏植物，已经陆续从多种观赏植物中鉴定出NAC家族成员，各物种中所含NAC成员数量不同（表1）。本文系统梳理了2004-2023年NAC转录因子在观赏植物生长发育和胁迫响应上的相关研究，旨在为今后深入开展观赏植物NAC转录因子的调控网络机制研究以及观赏植物分子育种工作提供理论指导。

表 1  基于全基因组鉴定的不同观赏植物中NAC转录因子数量
Table 1  The number of NAC transcription factors in different ornamental plants based on genome-wide identification

物种

Species

数量

Number

参考文献

Reference

铁皮石斛 Dendrobium officinale Kimura et Migo. 91 ［11］
小兰屿蝴蝶兰 Phalaenopsis equestris （Schauer） Rchb. 86 ［12］
碧冬茄（矮牵牛） Petunia × hybrida hort. ex Vilm. 41 ［13］
梅 Prunus mume Siebold & Zucc. 129 ［5］
紫花苜蓿 Medicago sativa L. 113 ［14］
黄花苜蓿 Medicago falcata L. 146 ［15］
木樨（桂花） Osmanthus fragrans Lour. 119 ［16］
甘菊 Chrysanthemum lavandulifolium （Fisch.ex Trautv.） Ling et Shih 123 ［17］
野菊 Chrysanthemum nankingense Hand.-Mazz. 153 ［18］
向日葵 Helianthus annuus L. 150 ［19］
月季花 Rosa chinensis Jacq. 116 ［20］
莲（荷花） Nelumbo nucifera Gaertn. 82 ［21］
单叶蔷薇 Rosa persica Michx. ex Juss. 118 ［22］

1 NAC转录因子的结构和分类

NAC转录因子具有独特的结构特征，由保守的N端蛋白结构域（PBD， protein binding domain）和多变的C端转录调控区（TRR， transcription regulatory region）组成。N末端由约150个氨基酸组成，可与DNA和其他蛋白质结合，并包含5个亚结构域（A、B、C、D、E）。其中，A区、C区和D区在不同物种中高度保守，而B区和E区相对可变，可能与NAC基因的功能多样性有关；C区和D区含有预测的核定位信号（NLS， nuclear localization signal），这可能与转录因子的核定位和识别靶基因启动子区域的特定顺式作用元件有关，少数NAC蛋白在亚结构域D有1个负调控结构域（NRD， negative regulatory domain），可以抑制转录活性；D区和E区负责与DNA的物理结合［

5， 8， 23］。C末端为转录调控区，具有1个包含丝氨酸-苏氨酸、脯氨酸-谷氨酰胺或酸性残基重复序列的低复杂性区域，这些基序在一个给定的亚家族中保守，但在不同的亚家族中有所不同［7］（图1）。

图1  NAC转录因子的基本结构

Fig.1  Basic traits of NAC transcription factors

根据系统的比较基因组分析和系统发育分析，Pereira-Santana等［

24］将NAC家族分为6个主要组（组I~VI）：（1）组I被认为是基本的NAC组，含有参与控制细胞壁组成、生物合成和木质部发育的蛋白质，在水传导和细胞支持中发挥作用；（2）组II在不同器官特定的发育过程中发挥作用，包括CUC1-3蛋白，这些蛋白参与了拟南芥胚胎发生过程中顶端分生组织（SAM， shoot apical meristem）的形成和子叶的分离，与乙烯-生长素（IAA， auxin）途径相关；（3）组III具有跨膜基序（TMM， transmembrane motif），通常受环境因素和胁迫信号的调节；（4）组IV可以调控多个重要的植物发育过程的时间，例如，ANAC035可以控制开花时间，ANAC009可以控制细胞分裂的重定向和时间，ANAC042可以调控拟南芥的寿命；（5）组V建议划分为应激组，因为其大部分成员都参与应激反应；（6）组VI包含许多物种特有的序列，这些序列在进化过程中经历了全基因组复制事件，在不同植物中具有新的功能或亚功能。这些序列很可能通过不同的复制机制在开花植物谱系中扩展，从而使被子植物能够更加多样化以适应几乎所有的环境。

2 观赏植物中NAC转录因子的生物学功能

2.1 参与观赏植物器官生长发育

2.1.1 叶缘形态建成

叶缘是植物种类识别和分类的一个重要依据，主要可分为全缘、波状、锯齿和牙齿等，其中叶缘锯齿在叶片的水分利用和运输效率、适应低温和对外防御等方面具有重要影响，受到激素、转录因子、环境等多种因素的共同调控［

25］。研究表明，依赖于PIN1（PIN-FORMED 1）蛋白的生长素浓度梯度分布决定了叶缘锯齿的形成和分布，而PIN1的极性定位受转录因子NAM/CUC的调控［26-27］。NAM首先在矮牵牛中被发现，主要作用是决定植物边缘器官和形态的建成［2］；CUC2是拟南芥中NAM的直系同源基因，CUC3则为NAM的旁系同源拷贝基因，该基因在功能上与前者存在部分冗余，两者均对叶缘齿/裂的形成起着重要调控作用［28-29］。

在金鱼草（Antirrhinum majus L.）中，CUC同系物CUP（CUPULIFORMIS）基因的突变体表现出顶端分生组织缺失和子叶融合，表明CUC类基因在边界建立和器官分离中具有保守的功能［

30］。变色耧斗菜（Aquilegia caerulea E. James）的NAM基因或CUC3基因被沉默后，会导致小叶数量减少和融合，表明NAM/CUC基因促进了小叶边界结构域的形成，该结构域具有促进局部小叶分离和远距离小叶形成的双重作用［31］。蒺藜苜蓿（M. truncatula Gaertn.）MtNAM基因突变体的子叶发生了融合，且无初级顶端分生组织，表明MtNAM与CUC⁄NAM家族基因在侧向器官分离和复叶发育中的作用相同［32］。此后在菊科植物的研究中，也发现在NAM/CUC基因表达下调或上调后，叶缘锯齿程度会有不同程度的减少或增多［33-34］。综上， NAM/CUC对叶缘形态发育的调控作用在观赏植物中是保守的。

2.1.2 花器官发育

开花是观赏植物个体发育很重要的一个环节，在不同的观赏植物群体中，花器官在数量、类型、大小、形状、颜色、气味和排列上表现出巨大的差异，因此，阐明导致花器官差异的发育和进化机制对于全面理解花多样性的原因至关重要［

35］。已知MADS-box基因在花瓣发育中发挥重要作用，在小兰屿蝴蝶兰中沉默PeNAC67，自然突变体的花瓣恢复野生型表型，说明PeNAC67正向调控唇瓣发育，进一步分析发现PeNAC67与PeMADS3蛋白存在互作，从而影响唇瓣的发育，同时，在蝴蝶兰栽培品种大辣椒（P. ‘Big Chili’）中沉默PeNAC67基因，发现花瓣之间间距变小，可见PeNAC67与花器官发育密切相关［36］。此外，蝴蝶兰（P. aphrodite Rchb. f.）PaCUP1和PaCUP2基因的转录水平似乎受miR164调节，可能参与了花被的形成和对称性的建立［37］。除了兰科植物，在甘菊中过表达ClNAM会导致甘菊的舌状花发育不完全，同时也会导致管状花的数目减少，而抑制表达ClNAM的个体在愈伤组织分化出不定芽后就停止生长，进一步分析发现ClNAM可能是通过调节ClPINs的表达水平来影响生长素的转运，进而调节两类小花的身份决定和分化发育的过程［38］。菊花（ Chrysanthemum × morifolium （Ramat.） Hemsl.）CmNAC73是叶绿素（Chlorophyl）生物合成的正调控因子，但其表达受到脱落酸（ABA， abscisic acid）的抑制，通过直接与叶绿素生物合成基因HEMA1和CRD1的启动子结合来激活它们的转录，促进菊花外轮花序中叶绿素的积累，进而促进菊花绿色花的发育［39］。在现代月季（R. hybrida E.H.L.Krause）中，乙烯通过微调miR164-RhNAC100模块来控制细胞的扩张从而影响现代月季花瓣的大小，且除了乙烯，miR164和RhNAC100之间的平衡还可能受到多种植物激素如生长素、赤霉素（GAs， gibberellins）的影响［40］。在桂花品种堰虹桂（O. fragrans ‘Yanhonggui’）中，也筛选到了22个可能参与调控桂花花开放过程的OfNAC基因［41］，但是这些关键基因在花器官发育中的具体作用尚待进一步研究。

2.1.3 叶片衰老

叶片衰老是植物叶片发育的最后阶段，是分子、细胞和器官水平上受到精细调控的复杂生物学过程。其中，NAC家族在叶片衰老的调控中起着至关重要的作用，已经在作物中得到了大量的研究［

42］，但是在观赏植物中仅有零星报道。在拟南芥中，NAC转录因子ORE1（ORESARA1）、miR164、EIN2（ETHYLENE INSENSITIVE 2）形成的三叉调控通路可诱导叶片衰老［43-44］，在向日葵中发现1个AtORE1的同源基因HaNAC01，其与HaEIN2、miR164在向日葵中显示了类似的转录调控网络，可作为研究向日葵叶片衰老的候选基因［45］。此外，拟南芥AtNAP也与叶片衰老有关，梅PmNAC32作为AtNAP的同源基因，其功能存在部分保守性，有研究发现过表达PmNAC32的烟草（Nicotiana tabacum L.）株系的叶片老化速度加快，且转基因烟草为砧木嫁接会使得野生型接穗早衰，验证了PmNAC32 mRNA能通过嫁接从砧木远距离传递到接穗，从而调控接穗性状［46］，为观赏植物嫁接育种提供了新思路。

2.1.4 花瓣衰老

花瓣衰老通常被归类为一种程序性细胞死亡（PCD， programmed cell death）过程，在发育过程中由多个基因控制［

47］。已知NAC转录因子EPH1（EPHEMERAL1）是花瓣衰老的关键调控因子，牵牛（Ipomoea nil （Linnaeus） Roth）EPH1突变体T1代植株表现出明显的花瓣衰老延迟，研究发现它们都在EPH1位点存在双等位基因突变［48］。为了鉴定EPH1同源基因是否具有相同的功能，从龙胆（Gentiana scabra Bunge）品种中分离出2个EPH1L（EPH1-LIKE）基因，发现EPH1L基因敲除突变株花朵寿命得到了延缓，表明EPH1L参与了龙胆花衰老的调控［49］。NAC转录因子也可以调控衰老相关基因（SAG， senescence-associated gene）表达来影响花瓣衰老，在东方百合西伯利亚（Lilium oriental ‘Siberia’）花被片中瞬时过表达LoNAC29会显著加速花的衰老，进一步研究发现LoNAC29对LoSAG39的启动子活性具有很强的诱导作用，而LoSAG39与拟南芥中重要的衰老标记基因SAG12同源，该基因编码半胱氨酸蛋白酶，可能在蛋白质降解中发挥作用，从而参与百合花的衰老［50］。除此之外，水杨酸（SA， salicylic acid）和活性氧（ROS， reactive oxygen species）的含量也对花瓣衰老发挥作用，郁金香（Tulipa gesneriana L.）中的NAC-like基因TgNAP可以被水杨酸诱导，且可以与水杨酸合成关键基因TgICS1和TgPAL1启动子结合并激活它们的表达，同时也能与过氧化物酶基因TgPOD12和TgPOD17启动子结合并抑制它们的转录，从而双重调控水杨酸的合成和H2O2的积累来加速郁金香花瓣的衰老［51］。近年来，在矮牵牛［13］、台湾连蕊茶（Camellia lutchuensis T. Ito）［52］、萱草杂交品系（Hemerocallis × hybrida）［53］的转录组数据中均筛选到了和花瓣衰老相关的NAC转录因子，为研究观赏植物花瓣衰老的分子机制提供了候选基因资源。

2.1.5 种球休眠

种球休眠指大多数球根花卉在生长发育过程中遇到不良条件时，为了适应环境而进入生长相对迟缓或无可见生长发育迹象的阶段，种植未完全解除休眠的种球容易导致出苗不齐、花期不一致等问题，解除休眠是一个复杂的生理过程，受多种植物激素的调节。在唐菖蒲（Gladiolus gandavensis Van Houtte）栽培品种中，脱落酸是抑制唐菖蒲球茎休眠解除的一种关键植物激素，GhNAC83负调控一个脱落酸信号调节蛋白GhPP2C1（PROTEIN PHOSPHATASE 2C1），通过直接结合GhPP2C1和细胞分裂素（CK， cytokinin）生物合成基因GhIPT（ISOPENTENYLTRANSFERASE）的启动子并抑制它们的表达，进而促进脱落酸的生物合成和抑制细胞分裂素的生物合成，最终延迟唐菖蒲球茎休眠解除［

54］。而在兰州百合（L. davidii var. unicolor）中，休眠的解除主要取决于赤霉素GA4和GA7的积累，LdNAC8参与鳞茎休眠中GA4/ABA调控网络，可能通过GA4/ABA拮抗作用控制兰州百合鳞茎的休眠［55］。

上述研究表明，在观赏植物器官生长发育过程中，NAM/CUC-PIN-IAA模型除了影响叶缘形态建成，也可能调控观赏植物花器官发育，而miR164作为转录后水平上NAC基因表达的负调控因子，在观赏植物叶缘形态建成、花器官发育和叶片衰老中的功能具有一定的保守性。此外，生长素、脱落酸、赤霉素、水杨酸、乙烯等多种植物激素介导NAC转录因子和下游基因的表达，同时伴随叶绿素、活性氧等次生代谢产物的合成，共同调控观赏植物器官的生长发育（图2）。

图2  NAC转录因子在观赏植物器官生长发育中的调控网络

Fig.2  Regulatory network of NAC transcription factors in the growth and development of ornamental plant organs

IAA：生长素；Chlorophyl：叶绿素；GAs：赤霉素；Ethylene：乙烯；ABA：脱落酸；SA：水杨酸；ROS：活性氧；CK：细胞分裂素

IAA： Auxin； GAs： Gibberellin； ABA ： Abscisic acid； SA： Salicylic acid； ROS： Reactive oxygen species； CK： Cytokinin

2.2 参与观赏植物胁迫响应

研究表明，NAC转录因子在观赏植物胁迫响应中起着重要调控作用，且大部分集中在干旱、盐、碱、冷、热等非生物胁迫（表2），在生物胁迫中报道较少。

表2  2004-2023年NAC转录因子响应观赏植物非生物胁迫文献汇总
Table 2  A review of the literature on NAC transcription factors responding to abiotic stresses in ornamental plants during 2004-2023

基因

Gene

物种

Species

非生物胁迫类型

Abiotic stress types

研究方法

Research method

响应结果

Response result

参考文献

Reference

MsNAC001、MsNAC058 紫花苜蓿 干旱、盐 过表达 正调控耐盐性、耐旱性 ［14］
MsNAC2 紫花苜蓿 干旱、盐、冷 过表达 调控植株抗逆性 ［56］
MsNAC3 紫花苜蓿 干旱、盐、冷 qRT-PCR 正调控植株抗逆性 ［57］
MsNAC37 紫花苜蓿 盐、碱 qRT-PCR 正调控耐盐碱性 ［58］
MtNAC51 紫花苜蓿 干旱、碱、冷 qRT-PCR 正调控植株抗逆性 ［59］
MfNACsa 黄花苜蓿 干旱 过表达 正调控耐旱性 ［60］
MfNAC37 黄花苜蓿 盐 qRT-PCR 正调控耐盐性 ［61］
MfNAC48 黄花苜蓿 干旱、盐、冷 qRT-PCR 调控植株抗逆性 ［62］
MfNAC87、MfNAC63 黄花苜蓿 干旱、盐、冷 过表达 调控植株抗逆性 ［63］
MfNAC95 黄花苜蓿 盐 qRT-PCR 正调控耐盐性 ［64］
LpNAC5 山丹（细叶百合） 干旱、盐、碱 过表达 正调控耐盐碱性、耐旱性 ［65］
LpNAC6 山丹（细叶百合） 干旱、盐、碱 过表达 正调控耐盐碱性，负调控耐旱性 ［66-67］
LpNAC13 山丹（细叶百合） 干旱、盐 过表达 正调控耐盐性，负调控耐旱性 ［65］
LpNAC17 山丹（细叶百合） 盐 过表达 正调控耐盐性 ［68］
LpNAC20 山丹（细叶百合） 盐 过表达 正调控耐盐性 ［66］
RhNAC2 现代月季 脱水 基因沉默、过表达 正调控脱水耐受性 ［69］
RhNAC3 现代月季 脱水 基因沉默、过表达 正调控脱水耐受性 ［70］
RhATAF1 现代月季 脱水 qRT-PCR 正调控脱水耐受性 ［71］
RhNAC31 现代月季 干旱、盐、冷 过表达 正调控植株抗逆性 ［72］
RcNAC72 月季花 干旱、盐、热 基因沉默、过表达 正调控植株抗逆性 ［73-75］
RcNAC29 月季花 热 qRT-PCR 正调控耐热性 ［73］
RcNAC091 月季花 脱水 基因沉默 正调控脱水耐受性 ［76］
PmNACs 梅 冷 qRT-PCR 正调控耐寒性 ［77］
PmNAC17、PmNAC42 梅 冷 qRT-PCR 正调控耐寒性 ［78］
CpNAC8 蜡梅 干旱、盐 过表达 负调控耐盐性，正调控耐旱性 ［79］
CpNAC68 蜡梅 盐、冷、热 过表达 正调控植株抗逆性 ［80］
ClNAC9 甘菊 干旱、盐、碱 过表达 正调控耐盐碱性和耐旱性 ［81-82］
DlNAC1（ClNAC1） 甘菊 干旱、盐、热 过表达 正调控植株抗逆性 ［83-84］
DgNAC1 菊花 干旱、盐 过表达 正调控耐盐性 ［85-86］
OfNACs 木樨（桂花） 冷 qRT-PCR 正调控耐寒性 ［16］
HaNACs 向日葵 干旱、盐 qRT-PCR 调控植株抗逆性 ［19］
RpNACs 单叶蔷薇 干旱 qRT-PCR 正调控耐旱性 ［22］
NtNAC1、NtNAC2 水仙 干旱、盐 过表达 正调控耐盐性、耐旱性 ［87］
NnNAC35 莲（荷花） 盐、碱 基因沉默、过表达 负调控耐盐碱性 ［88］
RhNAC29、RhNAC72 海南杜鹃 热 qRT-PCR 正调控耐热性 ［89］
AfNACs 木茼蒿 冷 qRT-PCR 正调控耐寒性 ［90］
MwNACs 武当玉兰 冷 qRT-PCR 正调控耐寒性 ［91］
PhNAC1 蝴蝶兰 冷 qRT-PCR 正调控耐寒性 ［92］
LlNAC2 卷丹 干旱、盐、冷 过表达 正调控植株抗逆性 ［93］
LlNAC014 麝香百合 热 基因沉默、过表达 正调控耐热性 ［94］
MbNAC25 山荆子 干旱、盐、冷 过表达 正调控植株抗逆性 ［95］
RsNACs 木槿 镉 qRT-PCR 正调控耐镉性 ［96］
PpNACs 草地早熟禾 镉、干旱、盐、冷、热 qRT-PCR 调控植株抗逆性 ［97］
FaNAC74 高羊茅 热 过表达 正调控耐热性 ［98］
CtNAC2 海州常山 盐 qRT-PCR 正调控耐盐性 ［99］

2.2.1 水分胁迫

水分胁迫是指土壤缺水而明显抑制植物生长的现象，脱水会导致植株叶片、花瓣萎蔫，但在水分充足条件下又可以得到恢复。干旱缺水是水分胁迫最常见的诱发因素，会使植物产生大量的O2和H2O2而遭受氧化胁迫，植物抗氧化系统在保护植物免受干旱胁迫中起主导作用。如黄花苜蓿中的MfNACsa在干旱胁迫下结合乙二醛酶I（MtGlyl）启动子，通过维持植物体内谷胱甘肽（Glutathione）水平来产生耐旱性［

60］。过表达菊花（Dendronthema grandiform）DgNAC1基因增强了转基因植株中超氧化物歧化酶（SOD， superoxide dismutase）、过氧化物酶（POD， peroxidase）、过氧化氢酶（CAT， catalase）活性，加快谷胱甘肽的再生速度，通过维持细胞内较低的活性氧水平来保持细胞膜的完整性，从而提高植物的耐旱性［86］。过表达山丹（L. pumilum DC.）LpNAC6基因会使抗氧化物酶活性下降，活性氧含量上升，降低了转基因植株在干旱胁迫下的抗氧化防御能力，从而降低其耐旱性［67］。

此外，脱落酸信号通路在观赏植物NAC转录因子响应水分胁迫中也发挥了重要的作用。在月季花中，水分胁迫、脱落酸和GA3处理均显著诱导了RhATAF1的转录本表达上调，而GA3和脱落酸在植物体内存在互作，分别诱导DELLA蛋白的累积和降解，表明RhATAF1有可能通过DELLA蛋白的表达介导脱落酸和GA3途径来参与水分胁迫应答［

71］。RcNAC72启动子可被RcABF4特异性识别，并与RcDREB2A相互作用，通过脱落酸依赖性途径和DRE/CBF-COR途径响应干旱胁迫［74］。在现代月季花瓣中沉默RhNAC2基因，RhNAC2的氨基末端结合区与1个膨胀素基因RhEXPA4启动子结合，使RhEXPA4的表达受到抑制，降低了其复水过程中花瓣的恢复，而在过表达RhNAC2的拟南芥植株中，包括EXPA蛋白家族成员在内的20个细胞壁相关基因上调，说明RhNAC2可能通过调控RhEXPA4的表达来调控现代月季花瓣在膨胀过程中的脱水耐受性［69］。此后，从现代月季中又鉴定出1个新的脱水耐受性基因RhNAC3，与RhNAC2不同，RhNAC3启动子上的5个脱落酸响应元件（ABRE， ABA-responsive element）对该基因的转录活性具有累积效应，过表达RhNAC3可调控拟南芥219个基因，其中有85个对脱落酸有应答，而在现代月季中沉默RhNAC3，花瓣中脱落酸信号通路下游基因的表达却受到抑制，表明RhNAC3可能主要通过脱落酸依赖性途径来调控渗透胁迫相关基因的表达，进而影响现代月季花瓣膨胀［70］。最新研究发现月季花RcNAC091基因同样会降低植株的脱水耐受性，且该基因上有超过10个脱落酸响应元件，但其是否通过脱落酸依赖性途径来调控植株的脱水耐受性还需进一步验证［76］。

2.2.2 盐碱胁迫

盐和碱是两种不同的非生物胁迫，但常常同时发生，高浓度盐、碱环境会使植物根系细胞受到渗透胁迫、离子毒害、氧化应激、高pH危害等不利影响，植物主要通过合成渗透调节物质、提高抗氧化物酶活性、维持离子平衡等方法来减轻盐碱胁迫对生长发育造成的伤害［

100］。如过表达甘菊ClNAC9能够提高抗氧化物酶活性，降低丙二醛（MDA， malondialdehyde）含量，从而增强转基因植株对盐碱的耐受性［81］。此后，Liu等［82］进一步在露地菊纽9717（C. grandiflora ‘niu9717’）中验证了甘菊ClNAC9基因的这一作用。过表达水仙（Narcissus tazetta subsp. chinensis （M.Roem.） Masamura & Yanagih.）NtNAC1和NtNAC2基因使转基因烟草中抗逆相关基因P5CS、APX的转录水平上升，超氧化物歧化酶和过氧化物酶酶活性提高，丙二醛含量减少，增强其对高盐的耐受性［87］。过表达荷花NnNAC35会使转基因植株总叶绿素含量、超氧化物歧化酶活性和可溶性蛋白含量降低，丙二醛含量升高，混合盐碱胁迫后叶片明显黄化，而NnNAC35基因沉默植株的混合盐碱胁迫耐受能力要稍好于过表达基因型荷花，说明NnNAC35基因负调控荷花的耐盐碱性，限制其在盐碱胁迫中的生长发育［88］。海州常山（Clerodendrum trichotomum Thunb.）CtNAC2基因在盐胁迫处理下表达量显著提高，表明CtNAC2基因有可能在海州常山应对盐胁迫中发挥作用，为木本花卉基因工程育种提供了候选基因资源［99］。

在前人对山丹LpNAC6基因耐盐性的研究基础上［

66］，新的研究发现LpNAC6对植物的耐碱性和耐旱性具有反向调控作用［67］，这种反向调控作用在山丹LpNAC13［65］中也存在，且与蜡梅（Chimonanthus praecox（L.） Link）CpNAC8基因［79］在对盐和干旱胁迫的响应上具有完全相反的功能，说明NAC转录因子在胁迫响应中具有复杂作用。

2.2.3 温度胁迫

温度是影响观赏植物生长发育和观赏性状的主要环境因素，过冷或过热都会抑制植物的呼吸，从而影响植物的能量代谢过程。冷胁迫方面，现代月季RhNAC31启动子区含有1个低温反应（LTR，low temperature responsive）元件，过表达RhNAC31转基因植株中超氧化物歧化酶和过氧化物酶活性提高，丙二醛和活性氧含量下降，表现出更强的耐寒性，且RhNAC31能够调节脱落酸敏感性，可能通过脱落酸依赖性途径发挥作用。过表达卷丹（L. lancifolium Thunb.）LlNAC2基因增强了转基因拟南芥植株的耐寒性，进一步分析发现LlNAC2蛋白与卷丹的脱水反应结合蛋白LlDREB1和锌指同源结构域LlZFHD4存在物理相互作用，但这些蛋白在逆境条件下如何调控LlNAC2的表达还有待进一步研究［

93］。过表达山荆子（Malus baccata （L.） Borkh.）MbNAC25基因增强了转基因植株中叶绿素和脯氨酸含量，提高了抗氧化物酶活性，通过增强活性氧的清除能力来提高转基因植株的耐寒性［95］。此外，在梅［77-78］、桂花［16］、木茼蒿（Argyranthemum frutescens （L.） Sch.-Bip）［90］、武当玉兰（Magnolia wufengensis L. Y. Ma & L. R. Wang）［91］、蝴蝶兰［92］的转录组数据中也鉴定到了一些冷诱导NAC转录因子，其中蛋白激酶、泛素连接酶、超氧化物歧化酶、可溶性糖和脱落酸相关基因在低温信号感受和传导过程中可能具有重要作用，但是它们如何响应冷胁迫的分子机制还尚不清楚。

热胁迫方面，脱落酸可以增强观赏植物在各种胁迫下的热适应能力，使植物气孔关闭来降低水分蒸腾而抵挡热胁迫，已有研究表明NAC29和NAC72参与了海南杜鹃（Rhododendron hainanense Merr.）在热胁迫下脱落酸的信号转导［

89］；在月季花耐热性研究中发现NAC29和NAC72均上调，表明脱落酸信号很有可能也参与了月季花的热胁迫响应［73］。此外，部分植物也依赖于热应激转录因子（HSF， heat stress transcription factor）途径来增强耐热性，如在麝香百合（L. longiflorum Thunb.）中，LlNAC014在感应高温后转移到细胞核，与热反应基因LlHSFA3A、LlHSFA3B和LlDREB2B的启动子结合直接激活DREB2-HSFA3模块来增强转基因植株的耐热性［94］。高羊茅（Festuca arundinacea Schreb.）FaNAC74基因可通过调控多个NAC转录因子和热激蛋白（HSP， heat shock protein）基因的表达来影响质膜及内质网蛋白的加工过程，进而提高转基因拟南芥的高温耐受力［98］。

2.2.4 重金属胁迫

重金属可以改变植物生理代谢，破坏植物细胞结构和影响植物的光合作用，NAC转录因子在重金属胁迫方面的报道比较少。木槿（Hibiscus syriacus L.）［

96］和草地早熟禾（Poa pratensis L.）［97］在高浓度镉处理后，许多NAC家族基因和含有金属结合域的基因被上调，这意味着它们在镉胁迫反应中是必需的。

2.2.5 生物胁迫

生物胁迫主要包括昆虫、植物病原体（包括细菌、真菌和病毒）对植物引起的伤害，和非生物胁迫相比，生物胁迫在观赏植物中研究较少。已知水杨酸是对病原菌产生抗性反应的信号分子，用黄瓜花叶病毒（CMV， cucumber mosaic virus）和水杨酸分别处理岷江百合（L. regale Wilson）叶片后，LrNAC在高抗病毒的岷江百合中的表达量明显高于高感病毒的宜昌百合（L. leucanthum （Baker） Baker），表明LrNAC可以通过水杨酸信号传导途径参与抗病毒反应［

101］。近年也有研究对紫花苜蓿诱导性抗蓟马相关转录因子进行挖掘，发现蓟马诱导5个NAC基因上调表达，1个NAC基因下调表达，暗示了NAC家族成员对紫花苜蓿诱导性抗虫防御的复杂调控［102］。

上述研究表明，观赏植物在受到非生物胁迫和生物胁迫时，通过感知外界胁迫信号来引发信号级联反应，并主要通过脱落酸依赖性途径和脱落酸非依赖性途径（如DRE/CBF-COR途径、热应激转录因子途径、水杨酸信号转导途径等）来激活NAC转录因子，进而调控下游胁迫相关应激反应基因的表达（如HSP、DREB、EXPA等），使植物体产生一系列生理变化来恢复细胞和组织稳态，如叶绿素含量、脯氨酸含量增加，超氧化物歧化酶、过氧化物酶、过氧化氢酶活性提高，丙二醛、活性氧含量减少等，从而介导植物体对胁迫的耐受性和适应性（图3）。

图3  NAC转录因子在观赏植物胁迫响应中的调控机制

Fig.3  Regulatory mechanism of NAC transcription factor in ornamental plant stress response

3 总结与展望

虽然NAC转录因子在1996年首次发现后已经历了近30年的研究历程，但是其在观赏植物中的研究在2014年后才开始逐渐增多，且大部分都还停留在生物信息学分析以及表达模式分析等功能初探阶段，在观赏植物中的调控机制还非常模糊，未来还需要经历长久的深入探索。本文介绍了NAC转录因子的结构和分类，并梳理了2004 -2023年NAC转录因子在观赏植物器官生长发育和胁迫响应上的生物学功能，其中观赏植物器官生长发育主要集中在叶缘形态建成、花器官发育、叶片衰老、花瓣衰老、种球休眠5个方面，胁迫响应则集中在干旱、盐、碱、冷、热等非生物胁迫，在生物胁迫中报道较少。由于NAC转录因子在观赏植物中的作用较为广泛，因此个别研究未能涵盖其中，例如，有研究表明NAC转录因子还可能参与月季花不同苗龄的阶段变化［

103］、甘菊木质素合成［104］、铁皮石斛体胚发育［105］和紫薇（Lagerstroemia indica L.）垂枝性状［106］的调控，但其具体功能还有待进一步验证。

未来可以从以下4个方面展开观赏植物NAC转录因子的研究：（1）结合观赏植物全基因组测序继续开展NAC转录因子鉴定研究。目前很多观赏植物还没有发布全基因组数据，对了解其NAC家族成员造成了一定的阻碍，只有更多的观赏植物NAC家族成员被鉴定，才能通过生物信息学手段分析预测其可能发挥的功能。（2）挖掘观赏植物中与模式植物存在不同作用机制的NAC转录因子。相较于模式植物和作物，观赏植物NAC基因的挖掘严重不足，通过包括多组学分析在内的多种方法发掘观赏植物中与模式植物存在不同作用机制的NAC转录因子，对于解析不同物种中相同的NAC基因或某些冗余的NAC基因在调控中发挥相反作用的原因以及研究NAC转录因子与植物进化的关系具有重要意义。（3）解析NAC转录因子与观赏植物其他转录因子间的调控网络。参与植物生长发育和胁迫反应的NAC调控网络不是静态的，而是高度动态和复杂的，在NAC调控网络中，NAC转录因子和其他转录因子（MYB、WRKY、KNOX、TCP等）之间是否存在层级关系尚不明确，是一个重要的研究切入点。（4）加快推进利用基因工程或编辑技术开展观赏植物的分子育种工作。一方面，观赏植物需要培育出更多新优品种来满足人们对美的追求；另一方面，全球气候变化造成的极端气候等环境灾害给观赏植物生长发育带来了极大的挑战，NAC转录因子在这两方面尤其是增强植株抗逆性上存在较大的潜力，具有极高的应用价值。

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